Ныне существующий Благовещенский собор почти полтора столетия служил домовой церковью московских великих князей и царей. Он был частью великокняжеского дворца и соединялся ступенчатым переходом с его парадными и жилыми покоями. Обычное название Благовещенского собора в документах XVI - XVII веков – на "Государевом дворе", "на сенях", то есть при входе во дворец.

Собор предназначался для церемоний семейного характера. Протопоп Благовещенского собора был, как правило, духовником великого князя и хранителем Государевой печати. Домовый храм традиционно был и местом хранения великокняжеской и царской казны. Северное крыльцо и северо-западная галерея, вероятно, с середины XVI века часто использовались для торжественных входов во дворец во время церемонии венчания на царство, встречи иностранных послов, шествий в праздник Входа в Иерусалим, в Великую Пятницу накануне Пасхи и т.д.

С 1993 года на престольный праздник Благовещения Пресвятой Богородицы 7 апреля (25 марта по старому стилю) в соборе совершает богослужение патриарх Московский Алексий II.